Plantes-bactéries : la résistance se fait de l'intérieur

15/01/97
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Comment les plantes résistent-elles aux pathogènes qui tentent de les infecter ? L'équipe de Ulla Bonas, de l'Institut des sciences végétales du CNRS à Gif-sur-Yvette, vient d'élucider les mécanismes qui régissent l'interaction entre la bactérie Xanthomonas campestris et sa plante hôte, le poivron. Les résultats récents de ces chercheurs (1) montrent que, dans le cas de la plante résistante, une protéine d'origine bactérienne, AvrBs3, est reconnue à l'intérieur des cellules de la plante hôte où elle provoque une réaction d'hypersensibilité. Celle-ci se traduit par une mort cellulaire immédiatement circonscrite autour de l'endroit où la bactérie est en contact avec les cellules végétales et qui empêche l'infection de l'ensemble de la plante. Cette protéine porte des signaux de localisation nucléaire qui lui permettent d'être dirigée vers le noyau de la cellule végétale. De tels signaux ne sont normalement pas reconnus en tant que tels puisque la bactérie n'a pas de noyau. Lorsque ces signaux sont mutés, la protéine n'est plus reconnue par la plante, qui devient alors sensible à l'infection bactérienne. La découverte que la reconnaissance de la protéine AvrBs3 a lieu à l'intérieur de la cellule végétale a ainsi conduit les chercheurs à proposer un nouveau modèle de l'interaction plante-bactérie. Ces résultats devraient permettre de développer de nouvelles stratégies de protection des plantes cultivées.

Les plantes peuvent être agressées par toutes sortes de pathogènes, bactéries, virus, ou champignons. Dépourvues de système immunitaire, à l'inverse des animaux, les plantes ont développé d'autres mécanismes de reconnaissance et de défense.

De nombreuses équipes tentent de comprendre les mécanismes de reconnaissance et de résistance chez les plantes. La perception des signaux et leur reconnaissance jouent un rôle clé dans ces interactions. On a trouvé, par analyse génétique classique et, plus récemment, par des méthodes de biologie moléculaire, que les interactions entre une plante et un pathogène sont contrôlées par des programmes génétiques complexes.

Des avancées majeures ont ainsi été réalisées sur la bactérie à Gram-négatif Xanthomonas campestris pv.vesicatoria. Cette bactérie est l'agent responsable de la gale bactérienne du poivron et de la tomate, maladie très répandue dans les climats chauds et humides (Réunion, Floride). Il existe cependant des variétés de poivron et de tomate qui sont capables de résister à l'infection par ce pathogène en reconnaissant certaines souches de Xanthomonas. Cette reconnaissance dépend d'un gène de résistance dans la plante et d'un gène " complémentaire ", dit d'avirulence, dans la bactérie. Ce système est comparable à un couple " clef-serrure " dans lequel la présence des deux partenaires est nécessaire.

Le couple de gènes étudié, au niveau génétique et moléculaire, par l'équipe d'Ulla Bonas, est composé du gène de résistance Bs3 de la plante et du gène d'avirulence correspondant, avrBs3, de la bactérie. L'infection d'un poivron porteur de Bs3 par une souche de Xanthomonas doté d'avrBs3 aboutit à la reconnaissance du pathogène par l'hôte et au déclenchement d'une réaction de défense du végétal, dite réaction d'hypersensibilité (HR). Celle-ci se traduit par une mort cellulaire immédiatement circonscrite autour de l'endroit où la bactérie est en contact avec les cellules végétales, qui empêche la propagation du pathogène dans l'ensemble de la plante. En revanche, les souches bactériennes qui ne portent pas avrBs3 ne sont pas reconnues par la plante et induisent la maladie.

Quels sont les mécanismes moléculaires permettant à la plante de reconnaître la bactérie ? Y-a-t-il perception d'une molécule bactérienne sécrétée à l'extérieur de la cellule végétale ? Des données obtenues précédemment dans l'équipe ont suggéré que la protéine AvrBs3 elle-même serait la molécule signal perçue par la plante résistante. Cependant, cela n'avait pas pu être mis en évidence. La fonction d'AvrBs3 dépend de gènes bactériens, dits hrp, qui codent pour un appareil de sécrétion de protéines. Ce système de sécrétion est aussi présent chez des bactéries pathogènes animales ou humaines. Chez ces pathogènes, tels que Salmonella, Shigella, et Yersinia, des protéines de virulence (anti-host factors) sont transportées hors de la bactérie par un système de sécrétion, et dans certains cas, directement dans la cellule animale. Les chercheurs ont donc postulé que la protéine d'avirulence AvrBs3 pourrait aussi être transportée par le système Hrp et ensuite reconnue à l'intérieur de la cellule végétale.

Pour tester cette hypothèse, il était important de démontrer que la protéine AvrBs3 était en effet reconnue à l'intérieur des cellules de poivron résistant. Les chercheurs ont montré, en utilisant Agrobacterium tumefaciens comme vecteur de transfert des gènes dans la plante, que la protéine AvrBs3 présente dans les cellules de poivron déclenche la mort cellulaire (HR) chez les plantes résistantes mais pas chez les plantes sensibles. Ce résultat majeur suggère que, lors de l'infection du poivron par Xanthomonas, la protéine serait transférée puis reconnue dans la cellule végétale. Cette idée est renforcée par l'observation qu'AvrBs3 porte des signaux qui permettent son transfert dans le noyau de la cellule végétale. De tels signaux ne sont normalement pas reconnus en tant que tels puisque la bactérie n'a pas de noyau. La mutation de ces signaux rend la protéine inactive, suggérant que la reconnaissance d'AvrBs3 a lieu dans le noyau. Ainsi, une plante qui est normalement résistante à la souche bactérienne ne reconnaît plus cette protéine et devient sensible.

Ces résultats expliquent non seulement comment la plante résistante reconnaît la bactérie pathogène, mais montrent aussi que cette dernière est capable de transférer des protéines à l'intérieur des cellules végétales. Le système de transport Hrp est non seulement impliqué dans le transport d'AvrBs3, mais probablement aussi dans le transport de protéines de pathogénicité. Ces dernières pourraient avoir leurs cibles à l'intérieur de la cellule végétale et agir, par exemple, sur des réactions du métabolisme. Les futures expériences du groupe d'Ulla Bonas porteront sur d'autres molécules du pathogène, elles-aussi transférées dans la cellule végétale, et sur l'identification des cibles d'AvrBs3 dans la plante.
Ces résultats, qui ont permis de mieux comprendre le mécanisme de l'interaction plante-bactérie, devraient déboucher, à terme, sur la mise au point de nouvelles stratégies de protection des plantes cultivées.

Référence :
- Guido Van den Ackerveken, Eric Marois, Ulla Bonas ; Recognition of the bacterial avirulence protein AvrBs3 occurs inside the host plant cell ; Cell , le 27 décembre 1996