Arsenic et acide rétinoïque : vers des traitements antileucémiques ciblés sur l'oncogène ?

15/5/97
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L'arsenic, bien connu comme poison, peut cibler spécifiquement le produit d'une lésion génétique à l'origine d'un type de leucémie... C'est à ce résultat paradoxal que vient d'aboutir la collaboration entre une équipe chinoise de l'Institut d'hématologie de Shanghai et une équipe française, le laboratoire « Pathologie cellulaire : aspects moléculaires et viraux » du CNRS, dirigé par le professeur Hugues de Thé. La leucémie aiguë promyélocytaire (un type rare de cancer du sang) est spécifiquement associée à une translocation chromosomique qui crée une protéine anormale oncogène, PML/RARa, résultant de la fusion de deux gènes : PML et RARa. Cette leucémie est actuellement bien traitée par l'acide rétinoïque (hormone se liant à RARa), associé à une chimiothérapie, ce qui constitue le premier exemple d'une thérapeutique directement ciblée sur l'oncogène. Récemment, des équipes chinoises ont mis en évidence un effet thérapeutique de l'arsenic chez les malades atteints par ce type de leucémie. Contrairement à l'acide rétinoïque, qui déclenche la différenciation cellulaire, l'arsenic induit la mort programmée, ou apoptose. Cette collaboration franco-chinoise s'est penchée sur le mode d'action de l'arsenic et a montré que celui-ci, comme l'acide rétinoïque, provoque la dégradation de l'oncogène PML/RARa, soulignant une surprenante similitude des effets de ces deux agents. Si l'acide rétinoïque agit sur la partie RAR de la fusion, l'arsenic, lui, agit sur sa partie PML. Ces données permettent l'élaboration d'un modèle physio-pathologique de cette maladie, dans lequel RAR contrôlerait la différenciation et PML l'apoptose. L'arsenic agit même chez des malades en situation clinique de résistance aux rétinoïdes, ce qui permettrait d'envisager des traitements combinés.

Une collaboration entre l'Institut d'hématologie de Shanghai et le laboratoire CNRS dirigé par le professeur Hugues de Thé, à l'hôpital Saint-Louis (Paris), a débouché sur le résultat paradoxal que l'arsenic, pourtant connu pour ses effets cancérigènes, peut avoir un effet bénéfique sur la leucémie aiguë promyélocytaire. Outre les perspectives de traitement pour ce type de leucémie, ce résultat permet l'élaboration d'un modèle de thérapeutiques directement ciblées sur un oncogène.
Depuis 1971, deux équipes chinoises utilisaient une médication traditionnelle pour lutter contre les leucémies. Dans le cas de la leucémie aiguë promyélocytaire, sur plus de 70 patients traités, cette médication a donné 65 % de réponses cliniques complètes (mais transitoires) et 25 % de guérisons à dix ans. Compte tenu des difficultés du traitement de cette maladie en Chine, une telle survie est exceptionnelle. Le tri-oxyde d'arsenic, As2O3, est le principe actif de ces médications. Ces données ont été confirmées par le groupe des Pr. Wang et Chen à Shanghai, qui avait déjà mis en évidence l'effet différenciant de l'acide rétinoïque sur la même maladie. Sur des sujets en état de résistance aux rétinoïdes, l'injection intraveineuse d' As2O3 induit des rémissions complètes et prolongées. Il n'y a donc pas de résistance croisée entre ces deux agents.
La leucémie aiguë promyélocytaire est un des nombreux types de cancers du sang caractérisés par un arrêt de la différenciation des cellules leucémiques au stade de promyélocyte. Cette maladie est très fortement liée à une translocation entre les chromosomes 15 et 17, conduisant à la fusion de deux gènes, PML et RARa. Bien qu'il n'existe pas de modèle satisfaisant de transformation en culture cellulaire, l'expression du gène chimère PML/RARa chez des souris transgéniques conduit à une maladie presque identique à celle observée chez l'homme, démontrant l'implication de PML/RARa. On pense que la protéine chimère PML/RARa bloque la fonction de RARa comme celle de PML : PML/RARa, agissant comme un mutant dominant négatif de RARa, bloque la différenciation des cellules hématopoiétiques au stade de promyélocyte. PML a des effets antiprolifératifs et bloque la transformation de fibroblastes embryonnaires par des oncogènes. Elle est associée à des domaines nucléaires spécifiques, les corps nucléaires PML. L'expression de PML/RARa conduit à la perte de cette localisation spécifique par la formation d'hétérodimères PML/RARa-PML. La perte de la localisation spécifique de PML au sein du noyau serait associée à celle de sa capacité à bloquer la prolifération. Ainsi, la maladie aurait deux facettes : inhibition de la différenciation (liée à un effet dominant négatif sur RARa) et induction de la prolifération (liée à une perte du contrôle assuré par PML sur la croissance cellulaire).
Le traitement par l'acide rétinoïque induit la différenciation des cellules leucémiques et provoque la dégradation de PML/RARa. Cette dégradation est associée à la reformation des corps nucléaires PML. L'arsenic, de son côté, n'engendre pas une différenciation, mais une apoptose. C'est ce qu'ont montré les premières approches entreprises à Shanghai sur une lignée cellulaire issue d'une leucémie aiguë promyélocytaire, à une dose de 10-6M, qui correspond au pic de concentration dans le sang après injection. A des doses plus faibles (comme celles observées dans le sang quelques heures après l'injection), ces cellules répondent d'abord par une différenciation à un stade de promyélocyte anormal, avant de mourir par apoptose. L'étude in vivo du devenir des blastes leucémiques chez deux malades traités suggère la coexistence des deux phénomènes.
D'une manière inattendue, l'arsenic induit aussi certains des effets de l'acide rétinoïque : il conduit à la dégradation de PML/RARa et, donc, à la reformation des corps nucléaires PML. Mais, alors que l'acide rétinoïque cible la partie RARa de la fusion, l'arsenic cible sa partie PML. En effet, les protéines PML normales sont elles aussi dégradées en réponse à l'arsenic. Le mécanisme de cette dégradation n'est pas encore bien compris. Les deux agents thérapeutiques provoquent donc la dégradation de PML/RARa à travers des voies distinctes. Cela explique sans doute que l'arsenic agit même chez des malades en situation clinique de résistance aux rétinoïdes. Cette absence de résistance croisée permettrait d'envisager des traitements combinés.
Ces nouvelles données font de la leucémie aiguë promyélocytaire un modèle unique en cancérologie. En effet, ces deux traitements constituent le seul exemple à ce jour de thérapeutiques agissant directement sur un oncogène, produit d'une lésion génétique. Ces deux agents induisent la dégradation de PML/RARa, mais activent des voies distinctes au niveau cellulaire, différenciation ou apoptose, qui mettent en jeu leurs effets sur les protéines RARa et PML normales. Puisque RARa est bien connue pour contribuer à l'induction de la différenciation, il est vraisemblable que PML participe à celle de l'apoptose. Ainsi, les effets spécifiques de l'arsenic sur la leucémie aiguë promyélocytaire comme sur les corps nucléaires renforcent l'hypothèse d'une participation de PML à la pathogénie de cette maladie.
Deux questions d'importance cliniques se posent désormais : l'arsenic aura-t-il un effet apoptotique sur d'autres types de cellules cancéreuses ? Y a-t-il une place pour un traitement combiné arsenic/acide rétinoïque ? Enfin, au niveau biologique, l'arsenic, par le contrôle du trafic de PML au sein du noyau de la cellule, pourrait être un outil très puissant pour percer l'énigme du rôle des corps nucléaires PML qui, bien que découverts il y a presque 40 ans, sont toujours à la recherche d'une fonction.

Référence :
Zhu J., Koken M. H., Quignon F., Chelbi-Alix M. K., Degos L., Wang Z. Y., Chen Z. et de Thé H., 1997. Arsenic-induced PML targeting onto nuclear bodies : implications for the treatment of acute promyelocytic leukemia. Proc. Natl. Acad. Sci. USA, vol. 94, pp. : 3978-3983.