Les phylogenies moleculaires

SAVOIR DISTINGUER L'ORIGINE DES BOULEVERSEMENTS DE NOS CLASSIFICATIONS

Aujourd’hui, on ne distingue plus classification et phylogénie. Déjà, selon le souhait de Charles Darwin lui-même, toute classification légitime des êtres vivants doit être "généalogique" (les guillemets signifient que Darwin employait le mot généalogie comme nous employons phylogénie aujourd’hui). Tout bouleversement des phylogénies doit donc avoir des répercussions sur les classifications.
Il est important de comprendre que les bouleversements de nos classifications durant ces trente dernières années ont deux moteurs historiquement distincts, mais dont les effets peuvent se conjuguer.
L’un est purement technique puisqu’il tient à l’application dans le champ de la systématique d’outils biotechnologiques, tout en utilisant les mêmes concepts sur le fond.
L’autre est beaucoup plus profond, il s’agit de notre manière de penser la hiérarchisation de la biodiversité, l’algorithmique par laquelle nous nous assurons que l’analyse des structures du vivant aboutira à une classification purement phylogénétique.
Dans beaucoup de journaux, lors de commentaires sur de nouvelles classifications, on réduit une révolution scientifique qui a eu lieu avant les phylogénies moléculaires au seul emploi ultérieur des molécules. Nous allons distinguer, ci-dessous, ce qui relève de l’une et de l’autre. La systématique moléculaire n’apparaît “moderne” que parce qu’elle implique des outils spectaculaires valorisés par nos sociétés marchandes. Cette “modernité” là est vantée parce que manufacturière ; mais elle occulte la vraie modernité, qui est à l’échelle temporelle de l’histoire des idées.

La révolution hennigienne
La révolution hennigienne a permis avec un délai de cent ans de réaliser le souhait de Darwin selon lequel les classifications devaient suivre le plus fidèlement possible les généalogies (nous dirions aujourd’hui les phylogénies). Hennig a trouvé le moyen de distinguer opérationnellement la question “qui est plus proche de qui ?” de “qui descend de qui ?” (ce que Darwin ne put faire). Il eût l’idée simple et géniale de n’autoriser au sein d’un cadre d’étude bien précis (l’échantillon d’organismes à classer) que les regroupements d’espèces sur la base d’un état de caractère dérivé, en fait une innovation pour le cadre d’étude. Le corollaire est qu’il s’interdit de produire des regroupements sur le partage de l’état primitif du même caractère, état dont la naissance devait avoir eu lieu en dehors du cadre d’étude, et donc devait signer une parenté à une échelle plus large.

En faisant cela, il s’assurait la production de groupes monophylétiques (par exemple les oiseaux), groupes qui comprennent un ancêtre putatif produisant pour la première fois l’innovation (la plume) et tous ses descendants (il n’y a pas d’organismes à plumes qui ne soient pas déjà classés parmi les oiseaux). Il rendit non valide les groupes paraphylétiques (les reptiles), ceux fondés sur les états primitifs partagés (la poïkilothermie), comprenant un ancêtre commun mais une partie seulement de ses descendants.
Une autre manière de parler des groupes paraphylétiques consiste à constater que certains de leurs membres sont plus étroitement apparentés à des organismes extérieurs au groupe qu’à leurs collatéraux dans le groupe. Les reptiles sont paraphylétiques puisque les crocodiles sont plus proches des oiseaux qu’ils ne le sont les lépidosauriens ou des tortues.
Si nous devions incorporer les fossiles, la situation des reptiles serait pire encore : de nombreux groupes de thérapsides du Permien et du Trias sont plus proches des mammifères qu’ils ne le sont des autres "reptiles". Hennig aboutit au classement par affinité phylogénétique stricte, au détriment de classements sur des critères impliquant la similitude globale, la "complexité" ou encore des considérations adaptatives et écologiques, en fait toutes sortes de prétextes à tous les excès anthropocentriques.

Cette révolution conceptuelle n’atteignit la communauté internationale qu’à partir de 1967 et la France que vers le milieu des années 1970. Ainsi, peu après le Prix Nobel français de 1965, la systématique entra dans une situation quelque peu paradoxale qui illustre assez bien l’idée que nos politiques et nos financiers se font de la modernité en sciences.
Les fonds et les postes de recherche abondaient dans les sciences explicatives, alors en pleine phase de production car reposant sur un plateau technologique et conceptuel consensuel et fascinant.
En parallèle, fonds et postes s’amenuisèrent jusqu’au zéro recrutement entre 1975 et 1990 pour les sciences descriptives, c’est-à-dire pour une systématique qui paraissait désuète de par les outils qu’elle mettait en œuvre, alors qu’elle subissait l’une des plus puissantes lames de fond paradigmatiques de toute son histoire.
La valeur heuristique de cette révolution n’a jamais été et ne sera jamais financée à la hauteur de son importance et de son impact, tandis que la production de résultats routiniers voire de validité éphémère continue à prospérer. Cette situation ingrate de la systématique était peut-être le prix à payer pour son relatif endormissement conceptuel au cours de la première moitié du vingtième siècle, et pour le conservatisme de bien des systématiciens français.

Les bouleversements dûs aux principes de la systématique phylogénétique
Il convient à présent de dégager les bouleversements engendrés dans nos classifications par cette révolution conceptuelle et méthodologique. A la fin des années 1970, il devint clair en France que certaines habitudes verbales allaient devoir changer chez les systématiciens. Une foule de groupes "poubelles" (procaryotes, protozoaires, algues, invertébrés) ou de groupes assumés paraphylétiques (poissons, reptiles, gymnospermes, prosimiens) par les tenants de la systématique "éclectique" ou "évolutionniste", et dont certains remontaient à Linné, époque d’une science des classifications non laïcisée, allait tomber en non validité, car ne reflétant aucune réalité strictement généalogique, et ceci avant même qu’on ait recours aux séquences d’ADN pour déchiffrer l’arbre correspondant.

Pour donner une idée de l’ampleur de cette lame de fond, on enseigne encore partout que les vertébrés sont constitués de cinq classes : poissons, amphibiens, reptiles, oiseaux, mammifères. Sans avoir recours à la moindre séquence d’ADN, il devint rapidement clair que seulement deux des cinq étaient monophylétiques : oiseaux et mammifères. Les poissons sont paraphylétiques au moins à deux titres : parce que les actinoptérygiens (truite) sont plus proches de non-poissons que sont les tétrapodes (vache) qu’ils ne le sont des chondrichthyens (requin) (actinoptérygiens et tétrapodes sont tous des ostéichthyens) ; et par ce que les dipneustes sont plus proches des tétrapodes (vache) qu’ils ne le sont des actinoptérygiens (truite).
On pourrait ajouter le coelacanthe qui est plus proche des tétrapodes qu’il ne l’est de tout autre poisson excepté les dipneustes. Les amphibiens sont paraphylétiques parce que les fossiles des groupes des anthracosaures et des seymouriamorphes sont plus proches des amniotes qu’ils ne le sont de tout autre amphibien actuel ou fossile.
Si l’on exclut les fossiles, les trois groupes d’amphibiens actuels (anoures, urodèles, gymnophiones) constituent bien un groupe monophylétique, les lissamphibiens.
Les reptiles sont paraphylétiques parce que de nombreuses lignées thérapsides du Permien et du Trias sont plus apparentées aux non-reptiles que sont les mammifères (ce que l’on reconnaissait auparavant sous le terme de “reptiles mammaliens”) ; également parce que les crocodiles et de nombreuses lignées de dinosaures sont plus apparentés à des non-reptiles que sont les oiseaux qu’ils ne le sont à des lézards et à des tortues.

Un cas particulièrement éclairant est celui des téléostéens qui regroupent la moitié des espèces de vertébrés.
Au début des années 1960, d’éminents zoologistes français avaient déjà rendu les armes et prétendirent qu’on devait se contenter d’une classification pratique faute de mieux, tellement le groupe était complexe, voire confus. Tout au plus disposait-on de quelques grades pour empiler les poissons des plus primitifs aux plus évolués.
Puis, en 1967, la méthode de Hennig fut introduite en ichtyologie. Il ne fallut que cinq années pour qu’une poignée d’ichtyologistes parviennent à fournir une classification phylogénétique pour la moitié des téléostéens (tous les téléostéens non-acanthomorphes, ce qui est énorme), révolutionnant la classification plus qu’elle ne l’avait jamais été depuis Cuvier et Valenciennes. Le volume de 1973, Interrelationships of Fishes, en est d’ailleurs resté célèbre. Les téléostéens étaient très riches en caractères, mais on n’avait pas la méthode. A l’inverse, il est des blocages dans le progrès des classifications qui tiennent autant au manque de méthode qu’à une difficulté réelle à délimiter des caractères.

Outre la reconnaissance précoce d’un monophylum des deutérostomiens, les véritables progrès en phylogénie des invertébrés non-deutérostomiens tient à l’introduction conjointe de ces nouveaux concepts et des analyses fondées sur des données de séquences. Ceci tient au fait qu’à certains niveaux taxonomiques, les caractères anatomiques deviennent si différents que l’établissement d’hypothèses d’homologie devient impossible. Un recours à des niveaux d’intégration plus petits mais de plus grande universalité est nécessaire (ultrastructure cellulaire, synthèse de composés biochimiques, séquences de gènes ou de protéines). Ceci est valable également pour la phylogénie des “protozoaires” (on dirait aujourd’hui la phylogénie des eucaryotes) et celle des “procaryotes” (phylogénie du vivant), nous y reviendrons.

Avant même l’arrivée des phylogénies moléculaires, on savait que les échinodermes étaient plus apparentés aux chordés qu’aux autres invertébrés (tout en conservant l’usage du nom "invertébrés"), on disposait de scénarios évolutifs explicatifs mais non testés pour raconter et enseigner l’évolution des animaux ; scénarios qui seront ultérieurement réfutés par les phylogénies moléculaires (par exemple la fameuse lignée annélides-arthropodes ou encore l’antériorité du stade diblastique par rapport au stade triploblastique).
Hennig ayant été entomologiste, un cladogramme des insectes n’a pas attendu les séquences d’ADN et de nombreux grades comme celui des aptérygotes furent rapidement démantelés.

Il était clair également que le terme d'algues ne recouvrait aucune unité historique particulière. Algues brunes, rouges et vertes n’étaient pas nécessairement apparentées, sans qu’on sache toutefois comment les relier au reste des lignées d’eucaryotes sur la base de caractères dérivés partagés. Il devint vite clair que les algues vertes étaient paraphylétiques : de nombreux groupes de petites algues vertes ainsi que les charales étant plus proches des embryophytes que des ulvobiontes. Toujours au sein du clade des chlorobiontes, les bryophytes, les gymnospermes et les dicotylédones perdront leur unité dès le milieu des années1980.

Des changements dûs aux phylogénies moléculaires
L’énorme majorité de la production de résultats en systématique moléculaire repose de nos jours sur des données de séquences. Outre l’étape “expérimentale” mais pionnière de Fitch et Margoliash en 1967 et les travaux de l’équipe de Goodman à partir de 1963, tous fondés sur des séquences protéiques, le véritable choc culturel date de 1977 lorsque Woese et Fox entreprennent de classer les bactéries sur la base des séquences ribosomiques.
Ils découvrent que le monde vivant ne se divise pas en procaryotes et eucaryotes mais en trois super-règnes, archaebactéries, eubactéries et eucaryotes, et que le gouffre génétique entre eucaryotes et archaebactéries est aussi large que celui qui sépare eubactéries et eucaryotes. Le monde “procaryote” révélait donc des niveaux de divergence insoupçonnés.
Woese et Olsen en 1986 eurent l’idée d’incorporer au sein du jeu de données les séquences homologues 16S des mitochondries et des chloroplastes. Constat frappant, ces séquences mitochondriales et les chloroplastiques ne vinrent pas se placer dans l’arbre à proximité de la séquence homologue nucléaire de leur hôte eucaryote, mais bien à l’intérieur des eubactéries.
Beaucoup voient dans cet arbre resté célèbre la preuve définitive de l’origine endosymbiotique des mitochondries et des chloroplastes. A la fin des années 1980 eut lieu une polémique sur la paraphylie des archaebactéries, l’arbre du vivant s’enracinant sur les eubactéries.
Actuellement, la discussion sur la position de la racine du vivant est vive et brasse même des arguments en faveur d’un enracinement eucaryote. Enfin, des amplifications géniques effectuées sur des micro-organismes non identifiés de divers milieux suggèrent des divergences génétiques affolantes.
Le monde bactérien ne nous montrerait que la partie émergée de son iceberg génétique : il existerait de nombreuses espèces dont la divergence avec les espèces actuellement connues est comparable aux divergences maximales des espèces connues entre elles.

La phylogénie et donc la classification des eucaryotes est aujourd’hui en pleine phase de “défrichage”, pour ne pas dire en déchiffrage. Les phylogénies moléculaires nous révèlent des parentés insoupçonnées, une fois évacués les artéfacts de reconstruction phylogénétique.
Les lignées eucaryotes dépourvues de mitochondries comme les microsporidies ne sont plus considérées comme basales (n’ayant pas encore connu l’événement d’endosymbiose), mais au contraire comme des lignées très tardives ayant perdu secondairement leurs mitochondries.
Durant des décennies, le peu de caractères ultrastructuraux comparables entre champignons, chlorobiontes (plantes vertes) et métazoaires ne permettaient pas d’éclaircir les affinités des champignons. Ces dernières années, plusieurs phylogénies moléculaires indépendantes attestent une parenté champignons-métazoaires à l’exclusion des “végétaux”.
Nous sommes donc plus proches d’un bolet que d’une pâquerette. Plus exactement, les champignons sont groupe-frère des microsporidies, et le tout est groupe-frère d’un clade composé des choanoflagellés et des métazoaires. Les quatre groupes forment le clade des opisthokontes.
Les chlorobiontes, quant à eux, sont groupe-frère des algues rouges (“rhodophytes”).
Ciliés, dinophytes et apicomplexés (sporozoaires et hématozoaires) forment le clade des alvéolobiontes déjà reconnus sur la base de caractères cellulaires.
Algues brunes, diatomées, chrysophytes, xanthophytes, eustigmatophytes, oomycètes, hyphochytridiomycètes forment le clade des straménopiles.
Straménopiles, haptophytes et cryptomonadines forment le clade des chromistes.

Hormis ces clades, les interrelations d’une bonne quinzaine de grandes lignées eucaryotes sont encore aujourd’hui si peu fiables qu’il est raisonnable de considérer qu’elles restent encore à découvrir, sans parler d’une nécessaire redéfinition de certaines d’entre-elles comme les “amibiens”, certainement proches des foraminifères. Au sein des chlorobiontes, si les phylogénies moléculaires confirment la paraphylie des bryophytes et des gymnospermes, une production de résultats contradictoires rendent confuses les relations des ginkgoales, coniférales, cycadales, gnétales et angiospermes. Au sein des angiospermes, la monophylie des monocotylédones est confirmée mais les dicotylédones sont paraphylétiques. Notamment, le clade des eudicotylédones exclut des dicotylédones dites “primitives” telles les pipérales, magnoliales, laurales, cératophyllales.

Au sein des métazoaires, le fait de n’être composé que de deux feuillets embryonnaires primitifs n’atteste aucune parenté. Au sein des bilatériens, protostomiens et deutérostomiens sont tous deux des clades. L’une des avancées majeures des phylogénies moléculaires est d’avoir détecté une division profonde au sein des protostomiens, rompant totalement avec nos habituels acoelomates, pseudocoelomates et coelomates. Les phylogénies récentes montrent que les modalités de formation d’une cavité coelomique sont multiples et surtout récurrentes.
Un des grands clades nouvellement montrés est celui des animaux qui possèdent une cuticule et muent, comme les crustacés et les insectes : c’est le groupe appelé ecdysozoaires, qui regroupe de nombreux phylums autrefois considérés comme non apparentés et pulvérise l’hypothèse classique de la lignée annélides-arthropodes, fondée en partie sur une métamérisation (segmentation transversale du corps) qui se révèle certainement convergente. Au sein des arthropodes, il semble aujourd’hui que nos insectes soient des crustacés terrestres !

En revanche, la phylogénie moléculaire des deutérostomiens, qui regroupent notamment les échinodermes (oursins, étoiles de mer, etc.) et les vertébrés, a plus confirmé des résultats connus qu’elle n’en a défié, et à ce niveau les résultats moléculaires manquent encore de fiabilité. Au sein des vertébrés, la phylogénie des sarcoptérygiens basaux a fait couler beaucoup d’encre, au sujet des relations coelacanthe-dipneustes-tétrapodes. Pour ce qui concerne les relations des tétrapodes actuels, les phylogénies moléculaires n’ont amené que des polémiques sans suite du point de vue strictement taxonomique (par exemple la polémique autour des Haemothermia -oiseaux et mammifères- au début des années 1980), mais fructueuses du point de vue méthodologique. La position phylogénétique des tortues a été beaucoup discutée ces dernières années, plusieurs phylogénies moléculaires les montrant comme des diapsides. D’autre part, au sein des téléostéens, l’énorme bouquet de 14 000 espèces de téléostéens à nageoires épineuses, les acanthomorphes, au sein desquels les relations demeuraient largement incomprises, commence à être efficacement défriché. Des résultats spectaculaires sont en cours de publication, corroborés par plusieurs équipes indépendantes, plusieurs gènes indépendants, et fondés sur la prise en compte de plus de cent taxons simultanément. Parmi les résultats inattendus, signalons une relation étroite entre les gadiformes (morue) et les zeioïdes (Saint-Pierre), et une autre entre les pleuronectiformes (poissons plats) et les chinchards.

Au sein des mammifères, groupe étudié depuis des siècles, la situation est singulière. En ce qui concerne leurs relations inter-ordinales, plus les données s’accumulent et plus le degré de conflit entre les conclusions augmente, autrement dit plus on s’éloigne d’un consensus. Les relations inter-ordinales qui semblent se confirmer conjointement par plusieurs analyses moléculaires de diverses équipes n’ont que peu de rapports avec les relations fondées sur l’anatomie comparée. Elles semblent notamment faire émerger un clade des ordres de mammifères placentaires africains (Afrotheria). Quelques percées spectaculaires cependant : l’origine des cétacés a fait l’objet d’éclaircissements congruents du côté paléontologique comme du côté moléculaire. Les cétacés sont des artiodactyles, et même le groupe-frère des hippopotamidés ! La phylogénie interne de certains ordres a gagné en fiabilité, notamment au sein des carnivores et des primates.

Quoi qu’il en soit, c’est l’ensemble de la classification du Vivant et la vision que nous avons de son histoire qui sont actuellement modifiés dans des proportions inconnues depuis cent cinquante ans. Par la conjonction du progrès méthodologique d’une part, et de nouveaux outils technologiques, ordinateur et techniques moléculaires d’autre part, jamais en systématique nous n’avons eu l’impression de comprendre autant et aussi vite depuis Darwin. Il reste un travail important à faire en matière d’éducation, dans tous les pays. Il faut savoir qu’à l’école primaire, on enseigne encore à l’énorme majorité des enfants une première approche du vivant non laïcisée. Cette approche continue à mettre l’homme au centre du monde, critère qui ne tient aucun compte du déroulement évolutif passé. En d’autres termes, en cours de sciences on délivre encore une classification culturelle du vivant, au lieu de délivrer une classification scientifique. Pourtant, les enfants s’aperçoivent assez vite que " invertébrés " n’a pas de sens en tant que groupe négatif. Il faut changer les choses, et la France est en avance en cette matière.