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Histoire d'une révolution bioénergétique chez les bactéries

 

La quasi-totalité des besoins énergétiques cellulaires sont couverts par un seul et même procédé : la génération d’un stock d’énergie disponible à partir de transferts d’électrons au sein d’une chaîne de molécules membranaires. Il y a 2.5 milliards d'années, l'accumulation de l’oxygène sur terre a entraîné une oxydation globale des milieux et a ainsi modifié la disponibilité en substrats réducteurs et oxydants. Ceci a induit une totale recomposition des chaînes de transfert d’électrons. Dans un article publié en ligne le 8 mai 2009 dans la revue Proc. Natl. Acad. Sci. USA, des chercheurs du laboratoire Bioénergétique et Ingénierie des Protéines, à Marseille, en collaboration avec des chercheurs français, américains et allemands, proposent une datation phylogénétique et un scénario pour cette révolution bioénergétique chez les bactéries.


La génération d'énergie disponible au sein d'une cellule, est en général le résultat de transferts d'électrons, à travers une chaîne de transporteurs et d’enzymes membranaires, à partir d'un substrat réducteur vers un substrat oxydant. Ce transfert d’électrons est accompagné d'un transfert de protons qui, dans la grande majorité des cas, est réalisé par des molécules particulières appelées quinones.

Il y a environ 2.5 milliards d'années, la photosynthèse oxygénique1 entraîne une accumulation de l'oxygène sur terre et induit une véritable révolution bioénergétique. En entraînant une oxydation globale des milieux et donc en modifiant les disponibilités en substrats réducteurs et oxydants, l'oxygène induit une recomposition des chaînes bioénergétiques.

Dans le monde bactérien, on constate que la nature de la quinone de ces chaînes a changé depuis la transition vers une atmosphère oxygénée. Au sein des protéobactéries2, les phyla ancestraux comme e et d utilisent exclusivement des ménaquinones (MK,LP pour « low potential ») et les phyla les plus récents, comme b et a utilisent exclusivement des ubiquinones (UQ,HP pour « high potential »). Mais le moment précis de ce changement de substrat et le processus par lequel il s'est effectué, restaient jusqu'alors inconnus.

Les chercheurs du laboratoire de Bioénergétique et Ingénierie des Protéines, à Marseille, en collaboration avec des chercheurs du Laboratoire de Bioénergétique Cellulaire à Cadarache, de l’Institute of Biological Chemistry à Pullman/USA et de l'Institut für Organische Chemie und Biochemie à Freiburg/RFA ont isolé et caractérisé les éléments de la chaîne photosynthétique de Halorhodospira halophila, une g-protéobactérie. Ils ont montré que cette chaîne utilise une ménaquinone, donc de type LP, contrairement à toutes les g-protéobactéries photosynthétiques étudiées jusqu’alors. Ils ont analysé le génome complet de la bactérie et ont émis l'hypothèse que cette bactérie possède également des chaînes de type HP fonctionnelles. En rassemblant les données disponibles sur d'autres types bactériens apparentés, ils ont conclu que l'ambivalence HP/LP est une caractéristique bioénergétique commune des espèces protéobactériennes de type g et ont ainsi montré que les premières chaînes de type HP sont probablement apparues chez l'ancêtre commun aux phyla  a, b et g.

Quant à la question du processus moléculaire qui a permis la transition des chaînes de type LP vers les chaînes de type HP, ce sont encore les études réalisées sur Halorhodospira halophila qui donnent des éléments de réponse. Le gène codant pour la protéine Rieske (qui a pour substrat la quinone) ne fait pas partie de l’opéron4 fbc (gènes du cytochrome bc1 qui utilise la quinone) mais est localisé dans une autre région du génome. Cette organisation génétique et la présence d’un fragment de séquence de ce gène dans l’opéron fbc conduit à proposer qu'il y ait eu, chez cette bactérie, une coexistence de deux opérons fbc, l'un LP et l'autre HP, dont seul le LP a subsisté, renforçant ainsi l'idée d'une ambivalence profonde des métabolismes HP et LP, au moment de l'accumulation d'oxygène, au cours de l'évolution (voir figure).


illustration article schoepp

Figure : Représentation de la distribution des chaînes utilisant les  ménaquinones (LP) ou les ubiquinones (HP) au sein de l'arbre phylogénique des protéobactéries. Cet arbre est basé sur l'ARN ribosomial 16S. La partie grisée représente les branches où coexistent, dans un même organisme, des chaînes bioénergétiques LP et HP. L'emplacement phylogénique probable de l'apparition des chaînes HP est indiqué après la divergence des sous-groupes d et e et avant celle des branches a/b/g. ©B. Schoepp-Cothenet

 

1Photosynthèse oxygénique : photosynthèse particulière, utilisant l'eau comme donneur d'électron et au cours de laquelle du dioxygène (O2) est produit.

2Le phylum des Protéobactéries (divisé en plusieurs classes : a- b-, g-, d- et - e) auquel appartient Escherichia coli est l'un des nombreux phyla bactériens connus.

Opéron : Groupe de gènes dont l’expression est co-régulée.

 

 

En savoir plus

  • Menaquinone as pool quinone in a purple bacterium
    Barbara Schoepp-Cothenet, Clément Lieutaud, Frauke Baymann, André Verméglio, Thorsten Friedrich, David M. Kramer & Wolfgang Nitschke
    Proc Natl Acad Sci (2009) May 8, 2009, doi 10.1073/pnas.0813173106.

     

 

Contact chercheur

Bioénergétique et ingénierie des protéines
CNRS UPR 9036
Institut Fédératif de Recherche 88
31 Chemin Joseph Aiguier
13402 Marseille Cedex 20

 

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