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A l'origine de la photosynthèse : un ménage à trois

 

La capacité des végétaux à réaliser la photosynthèse viendrait d'une collaboration ancestrale entre trois partenaires : une cellule eucaryote, une cyanobactérie et un parasite du genre Chlamydia. Le plaste, organite des cellules végétales spécialisé dans la photosynthèse, serait le fruit de l'évolution de cette symbiose tripartite. Ces résultats ont été publiés dans la revue The Plant Cell par des chercheurs de l'Unité de glycobiologie structurale et fonctionnelle (CNRS/Université Lille 1) et du laboratoire Interactions et dynamique cellulaires (Institut Pasteur/CNRS), en association avec des scientifiques allemands et américains.

 

Tous les animaux et végétaux se composent de cellules eucaryotes. Ces cellules se distinguent de leurs ancêtres bactériens et archéens par la présence d'une compartimentation interne et de différents organites spécialisés, comme le noyau qui stocke l'intégralité de l'information génétique de la cellule, la mitochondrie où siège la respiration cellulaire, ou encore le plaste qui conditionne le processus de photosynthèse chez les végétaux.

Il est communément admis que la mitochondrie et le plaste sont deux organites issus de l'ingestion d'une cellule bactérienne par un ancêtre eucaryote. Ce phénomène est qualifié d'endosymbiose car la bactérie ingérée fournit à la cellule qui l'héberge une propriété nouvelle qui lui est bénéfique. Dans le cas des plastes des végétaux, cette propriété nouvelle réside dans la capacité à capturer le CO2 de l'air ambiant et à le convertir, grâce à l'énergie lumineuse, en sucres stockés sous forme de polymères. La photosynthèse oxygénique est apparue il y a plus de deux milliards d'années chez un groupe de bactéries particulières appelées « algues bleues » ou « cyanobactéries » et l'endosymbiose d'un organisme de ce type a permis de transférer « en bloc » cette propriété aux eucaryotes (*).

Mais quelles sont les conditions exceptionnelles de départ qui ont permis à une bactérie endosymbiotique de ne pas être immédiatement détruite par l'hôte, puis d'évoluer en organite ? Le travail publié dans The Plant Cell apporte un éclairage totalement neuf sur la question. Le séquençage d'une lignée d'algues glaucophytes dérivées de l'endosymbiose du plaste a montré que ces végétaux possèdent une enzyme capable de métaboliser l'ADP-glucose produit par la cyanobactérie. Les eucaryotes ne présentent pourtant pas la capacité d'utiliser l'ADP-glucose ; leur génome ne code donc pour aucune enzyme pouvant incorporer cette molécule à du polysaccharide dans un but de stockage. Que faisait donc cette enzyme « étrangère » dans le cytosol de l'ancêtre des plantes au premier jour de l'endosymbiose du plaste ?

Une analyse phylogénétique a permis aux chercheurs de mettre en évidence que le gène codant pour cette enzyme n'est dérivé, ni de la cellule-hôte, ni de la cyanobactérie, mais d'un troisième partenaire : un parasite intracellulaire de l'ordre des Chlamydiales. Les Chlamydias sont des bactéries pathogènes qui parasitent les cellules eucaryotes. Elles provoquent des maladies importantes chez les animaux et chez l'Homme et infectent également les amibes. Elles ne sont en revanche pas connues comme des parasites de plantes ou d'algues. La présence de nombreux gènes transférés par ces bactéries pathogènes dans le génome de toutes les lignées issues de l'endosymbiose suggère une association végétal-Chlamydia très ancienne et désormais perdue. En outre, les scientifiques ont démontré que l'enzyme capable de métaboliser l'ADP-glucose peut être transloquée hors des Chlamydias, dans le cytosol de leurs cellules hôtes. Cette propriété concerne aussi d'autres enzymes impliquées dans la synthèse des polysaccharides de réserve, indiquant que les Chlamydias ont appris à « gérer » les réserves de leurs hôtes.

Ces résultats conduisent à un scénario totalement nouveau de l'endosymbiose du plaste : la cyanobactérie aurait été internalisée par une cellule eucaryote infectée par un parasite de type Chlamydia. L'apport d'ADP-glucose par la cyanobactérie a constitué un gain immédiat pour l'hôte, puisque celui-ci, grâce aux enzymes secrétées par les Chlamydias, a pu le métaboliser en polysaccharides de réserve.

D'après les chercheurs, l'endosymbiose plastidiale définirait donc une symbiose tripartite, où trois organismes collaborent dans un objectif commun, celui de permettre la photosynthèse oxygénique aux cellules eucaryotes. La présence de non pas deux, mais plusieurs organismes participant à une symbiose commune pourrait en partie expliquer l'extrême rareté de l'endosymbiose plastidale et avoir défini une condition essentielle, bien que peut-être non suffisante, à la transformation d'un endosymbionte en un véritable organite cellulaire.



 

Figure : Représentation imaginaire de la morphologie de l'ancêtre commun aux végétaux. La cellule qui aurait internalisé la cyanobactérie ancêtre du plaste (montrée en division au centre de la cellule) était infectée par des bactéries pathogènes et symbiotiques de type Chlamydia. Cette cellule, qui disposait très probablement de deux flagelles et d'une paroi constituée d'écailles, synthétisait un polysaccharide de réserve de type amidon dans son cytosol (grains blancs). C'est le métabolisme de ce polysaccharide qui a permis, par l'entremise de trois et non deux génomes, d'établir le lien symbiotique nécessaire à l'établissement de la photosynthèse. Le type d'organisation cellulaire représenté reflète la morphologie actuelle de l'algue glaucophyte Cyanophora paradoxa, dont le génome a été récemment séquencé par les auteurs de cette étude (*). © Debashish Bhattacharya




Note

  • (*) Cyanophora paradoxa genome elucidates origin of photosynthesis in algae and plants, Dana Price, Cheong Xin Chan, Hwan Su Yoon, Eun Chan Yang, Huan Qiu, Andreas Weber, Rainer Schwacke, Jeferson Gross, Nicolas Blouin, Chris Lane, Adrián Reyes-Prieto, Dion Durnford, Jonathan Neilson, Franz Lang, Gertraud Burger, Jürgen Steiner, Wolfgang Löffelhardt, Jonathan Meuser, Matthew Posewitz, Steven Ball, Maria Cecilia Arias, Bernard Henrissat, Pedro Coutinho, Stefan Rensing, Aikaterini Symeonidi, Harshavardhan Doddapaneni, Beverley Green, Veeran Rajah, Jeffrey Boore, Debashish Bhattacharya, Science (2012), 335(6070): 843–847, doi:10.1126/science.1213561.

 

En savoir plus

  • Metabolic effectors secreted by bacterial pathogens ; essential facilitators of plastid endosymbiosis ?, Steven Ball, Agathe Subtil, Debashish Bhattacharya, Ahmed Moustafa, Andreas Weber, Lena Gehre, Christophe Colleoni, Maria-Cecilia Arias, Ugo Cenci, David Dauvillée, The Plant Cell (2013), doi:10.1105/tpc.112.101329.
  • The origin of primary plastids : A pas de deux or a ménage à trois ? David Baum, The Plant Cell (2013), doi: 10.1105/tpc.113.109496.

 

Contact chercheur

  • Steven Ball
    Unité de glycobiologie structurale et fonctionnelle (UGSF)
    UMR8576 CNRS/Université Lille 1
    Université Lille 1 - Bâtiment C9
    59655 Villeneuve d'Ascq Cedex

 

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